Bis 1931 diente das 1767 im barocken Fachwerkstil errichtete Gebäude als Knabenschule. In jenem Jahr wurde im Obergeschoß die erste Heimatstube errichtet.
Die Bestrebungen zu ihrer Gründung reichen bis 1929 zurück - dem Datum der Tausendjahrfeier Duderstadts, als interessierte Bürger im Rathaus eine Ausstellung volkskundlicher Gegenstände organisierten. Diese Ausstellung fand großen Anklang und führte zur Gründung eines Museumsvereines.
Der Zweite Weltkrieg erzwang die vollständige Räumung des Museums, das 1959 nur zum Teil wiedereröffnet werden konnte. 1960 ging es in die Trägerschaft von Stadt und Landkreis über. Seit 1969 dehnte sich die Sammlung auf alle Etagen der alten Schule aus.
Das Museum wurde von 1983-1986 sowohl baulich als auch inhaltlich neu gestaltet. Die Ausstellung beinhaltet eine Abteilung "Archäologie im Eichsfeld", heimisches Handwerk (z.B. Metall- und Holzverarbeitung) und das frühindustrielle Gewerbe (Hanschuhmacherei), dazu der einstige Tabakanbau und die Tabakverarbeitung.
Gezeigt werden auch "Bäuerliches und Bürgerliches Wohnen", historische Kleidung, Schulwesen und eine Ausstellung der "Kirchenkunst und Kirchengeschichte des Eichsfeldes". Ein Teil davon ist Georg Kardinal Kopp gewidmet, der in Duderstadt geboren wurde.
In zwei Nebengebäuden wird über das "Blaudruckhandwerk" und das "Feuerwesen" informiert. Die Grundausstattung einer Schmiede ist hier ebenfalls zu sehen.
Außerdem verfügt das Heimatmuseum über einen neuangelegten Museumsgarten, mit Tabakpflanzen, Färberwald sowie anderen standortgerechten heimischen Büschen und Kräutern.

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